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El desarrollo y evolución de resistencias a antibióticos por parte de algunos microorganismos, en este caso en Salmonella spp., genera una creciente preocupación tanto en veterinaria como en salud pública, dado que es el segundo patógeno zoonótico con mayor importancia según la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA), con una tasa del 20,1% de casos de Salmonella por 100.000 personas (EFSA, 2019).
Los alimentos de origen animal, en concreto los productos procedentes de la avicultura como la carne, huevos y ovoproductos siguen siendo señalados como una de las principales vías de contagio en humanos. La importancia de Salmonella se amplifica con la aparición de cepas resistentes y multirresistentes, entendiendo como resistentes las cepas resistentes a al menos una familia de antibióticos y multirresistentes, aquellas cepas que presentan resistencia a 3 o más familias de antibióticos. Aunque la mayoría de casos de salmonelosis en humanos son autolimitantes y no necesitan tratamiento, en casos graves o pacientes inmunocomprometidos puede ser necesario el uso de antibióticos, por lo que la aparición de estas resistencias puede provocar un aumento de fracasos de tratamiento, mayor gravedad de las infecciones y mayor tasa de mortalidad.
Los objetivos de la monitorización de resistencias en Salmonella fueron conocer y evaluar el patrón de resistencia a diferentes antibióticos utilizados en medicina humana, a partir de cepas aisladas en tres orientaciones productivas en avicultura. Además, se planteó conocer la evolución de 2015 a 2017, periodo inmediatamente posterior a la publicación del PRAN en 2014, en el que se esperaba observar el efecto de la reducción del uso de antimicrobianos en avicultura.
CEPAS BACTERIANAS
Las cepas utilizas fueron 330, aisladas a nivel de campo en 3 orientaciones productivas:
- pavos (86 cepas)
- pollos (198)
- gallinas ponedoras (46)
- Durante el periodo entre 2015 y 2017.
TÉCNICAS DE ANÁLISIS
Para el aislamiento e identificación de Salmonella se siguió la norma UNE-EN ISO 6579-1:2017, que es el método horizontal para la detección de Salmonella y se serotiparon las cepas siguiendo el esquema de Kaufmann-White-Le minor. En cuanto a la evaluación de la susceptibilidad antimicrobiana se siguió la norma UNE-EN ISO 20776-1:2007, que marca el método de referencia para el ensayo de la actividad in vitro de agentes antimicrobianos frente a bacterias aeróbicas de crecimiento rápido implicadas en enfermedades infecciosas. Por último, para determinar la resistencia de cada cepa se siguieron los umbrales establecidos en la Directiva 2003/99/CE del Parlamento Europeo y del Consejo, sobre el seguimiento y la notificación de la resistencia de las bacterias zoonóticas y comensales a los antibióticos, según los intervalos de concentración de Eucast.
Se consideró resistencia a cada antibiótico, aquellas cepas que superaron el umbral establecido, que fue el valor de corte epidemiológico.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
POLLOS
En pollos, en relación a la evolución de las resistencias, el 93% (2015), el 97% (2016) y el 97% (2017) de las cepas presentó resistencia frente al menos 1 antimicrobiano. En relación a las cepas que presentaron multirresistencias encontramos un 47,6% (2015), 37,5% (2016) y un 38,5% (2017). El número máximo de antibióticos frente a los que se detectó multirresistencia fue a 11 (2015), 7 (2016) y 8 (2017).
En este periodo se observó un ligero aumento de resistencias, sin embargo disminuyeron las multirresistencias y el número de antibióticos máximo a los que las cepas presentaron multirresistencia. Los serotipos con más multirresistencia fueron Senftenberg en los 3 años, y de forma puntual Kentucky, Virchow e Infantis.
En relación a los diferentes antibióticos el % de resistencias es alto en Sulfonamidas, Ciprofloxacina y Gentamicina, y los perfiles de multiresistencia más repetidos fueron Sulfametoxazol, Ciprofloxacina, Gentamicina y la combinación Sulfametoxazol, Ciprofloxacina, Tetraciclinas, Nalidíxico, Ampicilina y Gentamicina.
PAVOS
En la orientación productiva de pavos se encontraron altas tasas de resistencia al menos un antimicrobiano, con un: 97% (2015) 97% (2016) y el 100% (2017). En cuanto a la tasa de multirresistencia se obtuvo un 67% (2015), 90% (2016) y 83% (2017). El número máximo de antibióticos frente a los que se detectó multirresistencias fue a 9 (2015), 8 (2016) y 6 (2017). En este periodo, se observó tanto un aumento en la resistencia como en la multirresistencia. Frente a las altas tasas anteriores, encontramos una disminución progresiva del número de antibióticos máximo a los que las cepas presentaron multirresistencia.
Los serotipos con mayor tasa de multirresistencias fueron Bredeney, Kentucky, durante los 3 años y puntualmente Agona y Hadar. En relación a antibióticos el % de resistencias es alto, siendo superior al 60% en Sulfometoxazol, Ciprofloxacina, Tetraciclinas, A. Nalidíxico y Ampiclina. Y en cuanto a los perfiles de multirresistencia, el perfil más repetido fue la combinación Sulfametoxazol, Ciprofloxacina, Tetraciclinas, Nalidíxico, Ampicilina y Gentamicina, al igual que en pollos.
GALLINAS PONEDORAS
En gallinas las tasas de resistencias halladas fueron más reducidas que en las dos orientaciones productivas anteriores, con un 50% (2015), un 50% (2016) y un 69% (2017), aunque siguiendo una tendencia en aumento. En relación a las cepas que presentaron multirresistencias encontramos un 14% (2015), un 6% (2016) y un 0% (2017), indicando un descenso significativo. El número máximo de antibióticos frente a los que se detectó multirresistencias fue a 3 (2015), 3 (2016) y 2 (2017).
En este periodo, aunque se ha detectado un aumento de cepas resistentes, se ha reducido el nivel de multirresistencias hasta el 0%. Los serotipos con mayor tasa de multirresistencias fueron Kentucky y Hadar. En relación a antibióticos el % de resistencias es alto para Sulfametoxazol y en cuanto a los perfiles de multirresistencia, el perfil más repetido fue la combinación Sulfametoxazol, Ciprofloxacina, Nalidíxico. Este patrón, aunque no es idéntico, está en línea con las otras dos orientaciones productivas.
DISCUSIÓN
Contrastando datos globales, con este estudio hemos podido comprobar que el nivel de resistencias en avicultura, en concreto en las tres orientaciones productivas estudiadas, es alto con una tendencia en aumento. Destacan los resultados observados en pollos y pavos, dónde prácticamente todas las cepas estudiadas en el último periodo presentaron resistencia al menos un antibiótico. Las gallinas ponedoras fueron las que menor tasa de resistencias obtuvieron, posiblemente debido a la existencia de mayores restricciones en el uso de antibióticos.
En relación a las multirresistencias halladas, las tasas siguen siendo mayores en pavos (90%), seguido de pollos (83%), aunque ambas orientaciones presentaron una tendencia decreciente. Las gallinas ponedoras fueron la orientación que obtuvo resultados más esperanzadores, con un 0% en el último periodo. Con respecto al número máximo de antibióticos al que las cepas fueron multirresistentes, los pollos obtuvieron datos más elevados aunque se ha reducido en el último periodo (11, 7, 8), seguido de pavos que ha tenido una tendencia estable (9, 8, 8) y en ponedoras, donde en el último periodo no se encontraron multirresistencias (3, 3, 2). Esta reducción o estabilización tanto del número de antibióticos como de la tasa de multirresistencias sugiere una disminución en el uso de algunas familias de antimicrobianos.
En relación al serotipo, el resultado fue variable según orientación productiva, siendo Kentucky el serotipo con más resistencias repitiéndose de forma común en las tres orientaciones. Según datos de la EFSA fue el séptimo serotipo causante de casos en humanos con 617 casos (2017) y 559 casos (2016) (EFSA, 2019).
El antibiótico con mayores resistencias, común a las tres orientaciones, fue el Sulfometoxazol y en caso de pollos y pavos, la ciprofloxacina. La ciprofloxacina (Berrang et al., 2009), ampicilina y cloranfenicol (Miranda et al., 2006) han sido durante décadas los medicamentos de elección en el tratamiento de la salmonelosis humana.
En los resultados obtenidos, se observaron altas tasas de resistencia a ciprofloxacina en cepas aisladas en pavos (83%) y en pollos (40%). En relación a la ampicilina, se obtuvieron resistencias del 61%, 15% y 6% en pavos, pollos y ponedoras respectivamente. La aparición y el aumento de las resistencias a estos dos antibióticos podrían suponer un problema en el tratamiento, pudiendo complicarse una infección causada por estas cepas. La ausencia de resistencias al cloranfenicol podría atribuirse a la falta de uso en producción animal (E. Álvarez et al., 2011).
El origen de las resistencias antimicrobianas es un tema muy complejo, consecuencia de múltiples factores. Consecuentemente, tanto en salud humana como en sanidad animal, todos los indicadores sugieren que debe realizarse un uso responsable de todas y cada una de las familias antimicrobianas, reduciendo en la medida de lo posible el consumo de antibióticos en ambos niveles para minimizar el riesgo de emergencia y selección de bacterias resistentes.
Aunque la Salmonella no es el mejor modelo para detectar el efecto selectivo de los tratamientos con antibióticos que se estén produciendo en una granja, su potencial zoonótico es alto, y por ello se justifica mantener la vigilancia tanto de su presencia en animales como de sus niveles de resistencia. Los hallazgos en este estudio sugieren que las aves de corral pueden ser un reservorio de cepas de Salmonella resistente y multirresistente, existiendo diferencias significativas entre orientaciones productivas, siendo los pavos la orientación que mayores resistencias presentó, seguido de los pollos.
En contraste, estudios recientes donde se analizó el consumo de antibióticos versus resistencias, (persona-persona, animal-animal y personal-animal), mostraron una correlación positiva, máxima en el caso animal comparado con animal y mínima entre animal comparado con personas (Jiacra, 2018). Esto unido a la baja prevalencia de Salmonella en la producción avícola, podría restar importancia a esta producción animal en cuanto a su contribución a la existencia de resistencias antimicrobianas en humanos.
La reducción en el uso de antibióticos, desde la implantación del PRAN, parece que se empieza a reflejar en la evolución de las resistencias antimicrobianas, a tenor de los resultados de este estudio, fundamentalmente en ponedoras, por lo que sugiere que debemos seguir trabajando en la minimización del uso de antimicrobianos en estas orientaciones productivas para ver resultados positivos en un futuro.